Nel 1904 morì la madre, dalla quale il giovane Tolkien aveva nel frattempo ereditato l'amore per le lingue e le antiche leggende e fiabe, e venne affidato, assieme al fratello, ad un sacerdote cattolico degli Oratoriani, padre Francis Xavier Morgan, che aveva seguito la famiglia nella conversione al cattolicesimo. Sotto la sua attenta guida il giovane Ronald iniziò gli studi dimostrando ben presto capacità linguistiche notevoli: eccelse in latino e greco e divenne competente anche di altre lingue tra cui il gotico e l'antico finnico. Importanti in questi anni sono anche le sue esperienze nelle associazioni studentesche Società del Dibattito e TCBS.
Proprio in questi anni iniziò a lavorare ad un linguaggio da lui inventato. A diciotto anni si innamorò di Edith Bratt, ma il suo tutore Padre Morgan gli impedì di vederla e di scriverle fino ai ventun anni. Tolkien così si immerse anima e corpo nello studio dei classici, dell'antico inglese e delle lingue germaniche, all'Exeter College.
Nel 1913 tornò con Edith, e nel 1915 gli fu conferito il titolo di Bachelor of Arts all'Exeter College di Oxford; contemporaneamente portò avanti molti tentativi poetici.
Scoppiata la guerra, nel 1916 si arruolò volontario nei Lancashire Fusiliers; poco prima di partire per il fronte, il 22 marzo, si sposò con Edith. Venne mandato in trincea sul fronte occidentale (partecipò anche alla Battaglia della Somme), e qui i suoi tre migliori amici persero la vita; in seguito si ammalò e gli fu concesso il ritorno in patria. Nel 1917 nacque il suo primo figlio John e Tolkien collaborò per due anni alla stesura dell'Oxford English Dictionary. L'anno dopo nacque il secondo figlio Michael. Finita la guerra proseguì gli studi all'Exeter College, conseguendo nel 1919 il titolo di Master of Arts.
Nel 1921 diventò docente di Lettere all'università di Leeds e continuò a scrivere e a perfezionare i suoi "racconti perduti" e il suo linguaggio inventato. È di questi anni la sua profonda amicizia con C. S. Lewis, autore delle Cronache di Narnia; insieme fondarono il circolo degli Inklings, di cui fu membro anche Charles Williams. Tre anni dopo nacque il suo terzo figlio Christopher. Nel 1925 venne nominato professore di filologia anglosassone al Pembroke College di Oxford e nel 1945 gli venne affidata la cattedra di lingua inglese e letteratura medioevale del Merton College, dove insegnò fino al suo ritiro dall'attività didattica avvenuto nel 1959. Specializzato nel dialetto medievale dell'Inghilterra centro-occidentale (di cui era originaria la sua famiglia), tradusse e commentò molti testi antichi che vengono ancor oggi studiati.
Quattro anni più tardi nacque la quarta figlia, Priscilla.
Fu soprattutto tra il 1920 ed il 1930 che scrisse e fece correre la sua fervida immaginazione. I suoi lavori si distinguevano in due categorie: le storie inventate per i suoi figli e le leggende e le mitologie del suo mondo. Il tassello per unire queste due realtà arrivò all'improvviso quando, in una calda giornata estiva alla fine degli anni venti, su un foglio bianco scrisse: «In un buco nel terreno viveva uno hobbit». Quel nome colpì a tal punto la sua sensibilità di filologo da spingerlo a scrivere una storia avente come protagonista un Hobbit, per spiegare meglio cosa fossero queste strane creature.
Nel 1937 l'opera venne pubblicata con il titolo Lo Hobbit: il libro è pensato per i più piccoli ma vi si può intravedere uno sfondo ben più vasto e complesso. Il libro riscosse grande successo tanto che Tolkien, su richiesta dell'editore, mise mano a tutto il materiale, scritto e non, che aveva prodotto fino ad allora.
Tolkien infatti aveva già cominciato fin dal 1917 a "costruire" la Terra di Mezzo, ovvero il mondo incantato in cui si svolgono tutte le avventure descritte.
Pur essendo Lo Hobbit la sua opera prima di narrativa, rappresentò una tappa fondamentale nella sua carriera di scrittore: infatti attorno al nucleo originario di quest'opera l'autore sviluppò, nel decennio successivo, il suo mondo immaginario che lo ha reso celebre, quello della Terra di Mezzo, che prese forma soprattutto in quell'epica fantastica che è la trilogia de Il Signore degli Anelli, unanimemente riconosciuta come la sua opera più importante. Scritta in una lingua molto ricercata che cerca di ricostruire la semplicità e la severità dell'inglese medievale, la trilogia viene inizialmente pubblicata in tre distinti volumi: La Compagnia dell'Anello (1954), Le Due Torri (1955) e Il Ritorno del Re (1955), che furono poi riuniti nel 1956 in un unico libro.
Dopo Le avventure di Tom Bombadil (1962), una raccolta di poesie sullo strano personaggio, Tolkien pensò alla possibilità di mettere in musica le molte canzoni di cui si dilettano i suoi personaggi: nel 1968, il musicista Donald Swann pubblicò un ciclo di liriche su testi di Tolkien, dal titolo The Road Goes Ever On.
Negli anni seguenti Tolkien lavorò ad un'altra opera, Il Silmarillion — iniziata in verità già dal 1917 — che portò avanti fino alla morte, ma che non riuscì a concludere. Dall'immenso repertorio mitico lasciato in eredità da Tolkien sono nate opere come I racconti perduti, I racconti ritrovati e I racconti incompiuti di Númenor e della Terra di Mezzo, pubblicate dopo la morte dell'autore dal figlio Christopher.
Grande amante della natura, trascorse gli ultimi anni della sua vita (dopo il suo ritiro avvenuto il 1969) nella città costiera di Bournemouth dove morì il 2 settembre del 1973, un anno dopo la morte di Edith. Sono sepolti insieme nel cimitero di Wolvercote, nei sobborghi di Oxford. Come segno del suo attaccamento alla sua opera decise di fare scolpire sulla lapide della moglie il nome Lúthien e sulla sua il nome Beren, protagonisti della romantica storia del Silmarillion.
